Platyrrhini

Platyrrhini
Classificação científica
Reino: Animalia Filo: Chordata Classe: Mammalia Ordem: Primates Subordem: Haplorrhini Infraordem: Simiiformes Parvordem: Platyrrhini E. Geoffroy, 1812
Famílias
Cebidae Aotidae Pitheciidae Atelidae

Platyrrhini ou platirrinos são uma parvordem de primatas, que inclui os macacos do Novo Mundo, ou seja, do continente americano. Distribuem-se por todas as Américas do Sul e Central e em algumas regiões do México. Não possuem rhinarium e suas narinas distantes entre si e voltadas para os lados que os diferem dos seus parentes próximos, os Catarrhini, que apresentam as narinas orientadas para baixo. Em algumas espécies a cauda é preênsil. Possuem dentição com três pré-molares. Possuem uma diversidade de 16 gêneros e 128 espécies.

Características

Morfologia e características gerais

Os primatas do Novo Mundo são de pequeno-médio porte, variando do sagui pigmeu (o menor primata do mundo) com 14-16 cm e com peso de 120-190 g, até o muriqui do sul, com 55-70 cm e com peso de 12-15 kg. A principal diferença fenotípica mais utilizada para separar os dois grupos é a posição das narinas, que nos primatas do Novo Mundo é posicionada para os lados, enquanto que nos primatas do Velho Mundo elas são posicionadas para baixo.

Além disso, os primatas do Novo Mundo são os únicos que possuem representantes com cauda preênsil, diferentemente da cauda não preênsil e curta dos primatas do Velho Mundo. A cauda também evoluiu com o aumento da massa corporal. De uma cauda para balançar e sustentar nos menores Platyrrhini, até uma cauda preênsil para agarrar, nos representantes maiores. Dentro desses primatas de cauda preênsil, a especialização é menor em Cebus (o menor do grupo) e maior em bugios e membros da família Atelinae, os maiores do grupo. Uma nova função da cauda confere agilidade, balanço e segurança no suporte e na locomoção arborícola. Outras funções especiais da cauda evoluíram ao mesmo tempo de forma independente do aumento da massa corpórea (Hershkovitz, 1978).

Os primatas desenvolveram capacidades sensoriais que os permitem sobreviver muito bem em diversos hábitats. O sentido de tato dos Platyrrhines tem sido relacionado tanto com interações sociais quanto por escolha de alimentos. A maioria deles não possui polegar oponível (exceto por alguns representantes do gênero Cebus). Este grupo (exceto os bugios do gênero Alouatta) não possui a visão tricromática (três cones de cor) dos macacos do Velho Mundo. A visão colorida em primatas do Novo Mundo se baseia em um único gene no cromossomo X para produzir pigmentos que absorvem a luz de comprimentos de onda médio e longo, o que contrasta com a luz de comprimentos de onda curtos. Como resultado, os homens dependem de um único gene de pigmentos médios/longos e são dicromáticos, assim como as fêmeas homozigotas. Fêmeas heterozigóticas podem possuir dois alelos com sensibilidades diferentes dentro dessa faixa, podendo apresentar visão tricromática (Salazar et al., 2015). Para os primatas, as vantages de alta acuidade da visão tricromática ainda são incertas. Uma das idéias é a vantagem na detecção de alimentos contra um fundo de folhagem madura, frutas maduras, folhas jovens ou ambos (O'Regan et al., 2001; Kainz et al., 1998).

Este grupo pode formar casais monogâmicos e apresenta um forte cuidado parental aos jovens. Primatas do grupo Allouata são extremamente seletivos em relação aos parceiros sexuais (Espinosa-Gómez et al. 2013).

Nutrição e Dentição

Eles são onívoros, com uma dieta variada podendo conter frutas, nozes, insetos, flores, ovos de aves, aranhas e pequenos mamíferos.

Os Platyrrhini também vão diferir dos primatas do Velho Mundo em relação a dentição. Os primeiros possuem doze pré-molares ao invés de oito; tendo uma fórmula dental de 2 incisivos, 1 canino, 3 pré-molares e 3 molares ou 2 incisivos, 1 canino, 3 pré-molares e 2 ou 3 molares em cada hemi-mandíbula. É possível contrastar esta fórmula dentária com os primatas Antropóides do Velho Mundo (que inclui os gorilas, chimpanzés, bonobos, gibões, orangotangos, e a maioria dos humanos) que compartilham uma fórmula dental de 2 incisivos, 1 canino, 2 pré-molares e 3 molares.

A evolução dos hábitos alimentares e dos molares é correlacionada com o aumento da massa corporal e corresponde a necessidade de alimentos mais volumosos e de diferentes tipos.

Taxonomia e Classificação

Taxonomia

A parvordem Platyrrhini E. Geoffroy, 1812 inclui somente os táxons de primatas do Novo Mundo. Juntamente com Catarrhini, compõe Simiiformes (também chamada de Anthropoidea), uma das duas infraordens da subordem Haplorrhini, que abrange a maior parte das espécies da Primates. (Wilson e Reeder, 2005).

Platyrrhini é composta por 21 gêneros viventes, dentro dos quais são reconhecidas em torno de 152 espécies, ou 204 espécies e subespécies, além de cerca de 25 gêneros fósseis (Rosenberger 2011, Rylands et al. 2012, Sampaio et al. 2015). Esses gêneros distribuem-se em três famílias, Cebidae, Atelidae e Pitheciidae (Rosenberger 2011), entretanto, há propostas que consideram a divisão de Platyrrhini quatro (Rylands et al. 2012) ou cinco famílias (Rylands & Mittermeier, 2008), incluindo as famílias Aotidae ( separada de Pitheciidae) e Callithrichidae (separada de Cebidae), respectivamente.

 O número de gêneros viventes que compõem Platyrrhini sofreu algumas importantes alterações nas últimas décadas (Garbino 2015). Classicamente eram reconhecidos 16 gêneros de primatas platirrinos: Alouatta, Aotus, Ateles, Brachyteles, Cacajao. Callicebus, Callimico, Callithrix, Cebuella, Cebus, Chiropotes, Lagothrix, Leonthopitecus, Pithecia, Saguinus e Saimiri (Hershkovitz 1977). Atualmente são também reconhecidos os gêneros Callibella e Mico, anteriormente parte do gênero Callithrix; o gênero Leontocebus, incluído anteriormente em Saguinus; gênero Oreonax, previamente incluso em Lagothrix; e o gênero Sapajus, que fazia parte do gênero Cebus. (Rosenberger 2011, Rylands et al. 2012, Sampaio et al. 2015, Garbino, 2015)

.A seguinte lista resume os clados viventes atualmente incluídos em Platyrrhini até o nível de gênero, segundo a classificação proposta por Rosenberger 2011, e seu posicionamento dentro da ordem Primates:

• Subordem Strepsirrhini: lêmures ,galagos e lorisídeos.
  • Subordem Haplorrhini: társios, macacos e humanos
    • Infraordem Tarsiiformes:társios
    • Infraordem Simiiformes
      • Parvordem Catarrhini: macacos do velho ( incluindo o Homem)
      • Parvordem Platyrrhini
        • Família Atelidae
          • Subfamília Atelinae
            • Tribo Alouattini
              • Gênero Alouatta bugios, barbudos
              • Gênero Brachyteles muriquis, mono-carvoeiros
            • Tribo Atelini
              • Gênero Ateles macacos-aranha
              • Gênero Lagothrix macacos-barrigudos
              • Gênero Oreonax macaco-barrigudo de cauda amarela
        • Família Cebidae
          • Subfamília Cebinae
            • Gênero Cebus caiararas
            • Gênero Sapajus macacos-prego
            • Gênero Saimiri macacos-de-cheiro
          • Subfamília Callitrichinae
            • Tribo Callithrichini
              • Gênero Callithrix saguis-de-tufo, saguis-da-serra
              • Gênero Mico saguis
              • Gênero Leontopithecus micos-leão
              • Gênero Callibella sagui-anão
              • Gênero Cebuella sagui-leãozinho 
            • Tribo Callimiconini
              • Gênero Callimico mico-de-goeldi
            • Tribo Saguini
              • Gênero Saguinus saguis, soim
              • Gênero Leontocebus sagui-de-cruzlima
        • Família Pitheciidae
          • Subfamília Pitheciinae
            • Gênero Pithecia parauaçus
            • Gênero Chiropotes cuxiús
            • Gênero Cacajao .uacaris
          • Subfamília Homunculinae
          • Gênero Aotus macacos-da-noite
          • Gênero Callicebus sauás e guigós

Propostas filogenéticas

Dentro da filogenia geral de primatas, os macacos do Novo Mundo aparecem mais relacionados ao grupo dos Catarrhini, ou macacos do Velho Mundo, no qual estão inclusos os macacos africanos e asiáticos, por exemplo, os babuínos, mandris e colobos, e os primatas de grande porte: orangotangos, gorilas, chimpanzés e humanos. Esses dois grupos, acrescidos dos társios, compõem os chamados primatas Haplorrhini ( nariz simples), e esse posicionamento é sugerido tanto por características morfológicas de tecidos moles, como a perda de um rhinarium( focinho úmido, similar aos dos cães) especializado, informações morfológicas de crânio, dentição e esqueleto, incluindo a análise de material fóssil, e diversos marcadores moleculares (Goodman et al . 1998, Perelman et al 2011 )

As propostas mais recentes acerca do relacionamento entre os gêneros de Platyrrhini, baseada tantos em dados morfológicos quanto moleculares, dividem o gêneros em três grandes grupos: o primeiro, que corresponde à família Cebidae, está divido em dois pequenos grupos que incluem em um os gêneros Cebus + Saimiri como grupo irmão de Aotus e no outro Callithrix + Cebuella como grupo irmão de Callimico e estes gêneros acrescidos de Leontopithecus como grupo irmão de Saguinus; o segundo, grupo irmão de Cebidae, corresponde à família Atelidae e inclui Brachyteles + Lagothrix como grupo irmão de Ateles e estes como grupo irmão de Alouatta; e o terceiro, grupo irmão dos dois anteriores, corresponde à família Pitheciidae e reúne os gêneros Cacajao e Chiropotes como grupos-irmãos, e ambos junto a Pithecia formam o grupo irmão de Callicebus. (Kay 2015)

História Evolutiva e Biogeografia

Segundo estimativas com base em relógios moleculares e estudos baseados em registros fósseis, a divergência entre Platyrrhini e Catarrhini provavelmente aconteceu acerca de 35-40 milhões de anos atrás, período correspondente ao Eoceno Tardio (Schneider et al., 1993; Porteret al., 1997; Barroso et al., 1997; Shumaker & Beck, 2003; Schrago, 2007). O entendimento da divergência entre esses dois grupos bem como a época de tal acontecimento é fundamental para levantamento de dados paleogeográficos, paleoclimáticos e outros mais necessários para a proposição de uma hipótese biogeográfica robusta acerca da colonização da América do Sul pelos Platyrrhini. Vale ressaltar que a continente sul americano, após sua separação do Gondwana (Cretáceo Superior), foi uma enorme ilha continente sem nenhuma ligação terrestre com os demais continentes por pelo menos 60 milhões de anos, finalmente se unindo a América do Norte via América central no Plioceno (Ciochon & Chiarelli, 1980).

         O registo primata fóssil para a América do Sul é relativamente escasso - especialmente quando em comparação com outros mamíferos.  Os gêneros Branisella e Szalatavus do Oligoceno foram descritos e classificados dentro de Ceboidea, porém trazem poucas informações sobre a origem de Platyrrhini, especialmente por se limitarem praticamente só a material dentário. Seu local de origem também ainda precisa ser investigado. Fósseis do Palaeoceno são encontrados principalmente na Europa e na Ásia, com um bom fóssil registro de primatas do Eoceno na África. Demais estudos biogeográficos sugerem o mar de Tétis como uma barreira eficaz de migração entre a Europa e África, além da distância considerável entre a África e a América do Sul (Sellers, 2000).

         Com relação à colonização da América do Sul pelos Platyrrhini existem três cenários prováveis discutidos por Kiesling et al. (2015) e representadas na imagem ao lado:

         1) dispersão da América do Norte para a América do sul: tal hipótese foi inicialmente proposta por Simpson (1945) corroborando a idéia do grande intercambio faunístico entre os dois continentes. Existem hipóteses que sugerem que os proto- Platyrrhini poderiam ter uma origem tanto norte americana quanto asiática (Delson and Rosenberger, 1980; Gingerich, 1980). Este tipo de dispersão tem suporte embasado em dados geofísicos sendo que a barreira formada pelo mar entre a América do Norte e do Sul é menor que quando comparado com o da África, e, além disso, apresenta o arco de Ilhas Caribenhas que podem ter sido um facilitador desse intercambio (Cachel, 1981).

         2) Dispersão da Antártica para a América do Sul: esse cenário propõemeventos dispersivos dos proto- Platyrrhini da África, da África via Ásia e Austrália ou da Ásia via Austrália e Antártica até a América do Sul (Houle, 1999). No entanto, essa hipótese é bastante complicada devido a ausência até então de registro fóssil na Antártica e Austrália e a presença de barreiras marinhas, visto que o canal de Drake se abriu durante o Oligoceno (EAGLES & LIVERMORE, 2002; LIVERMORE et al., 2005) e a Antartica já não tinha nenhuma ligação terrestre direta com a África e Índia desde o cretáceo (BRIGGS, 2003).

         3) Dispersão da Ásia ou África para América do Sul: a hipótese mais aceita é a dispersão direta via oceano Atlântico, entre os primatas da África alcançaram a América do Sul, indicaria uma divergência africana entre os proto-platyrrhines e proto-catarrhines (Ciochon and Chiarelli, 1980; Houle, 1999). Neste cenário os primeiros antropóides teria se diferenciado dos ancestrais Omomyidae durante o Eoceno médio a tardio e habitaram a África até originarem os proto-platyrrhines que se dispersariam para a América do Sul via “balsas flutuantes” ou por “salto de ilhas” (Houle, 1999).

         Kiesling et al. (2015) comentam sobre a possibilidade de uma dispersão via oceano Pacífico entre Ásia e América do Sul por meio de “balsas flutuantes). A favor desta hipótese estaria a origem asiática dos macacos antropóides juntamente com existência de fósseis sul americanos relativamente antigos na porção oeste do continente. Contra estaria a ausência de fósseis de platyrrhines basais na Ásia , estes encontrados nos afloramentos egípcios de Fayum, bem como a grande distância a ser percorrida via oceano Pacífico.

         Outro interessante fato relacionado à colonização da América do Sul pelos platyrrhines é que tal evento parece estar diretamente relacionado com a colonização da mesma pelos caviomorfas (Flynn & Wyss, 1998). E estes, ao chegarem a América do Sul, teriam excluído competitivamente a fauna endêmica da região.

         Após a conquista do continente Sul Americano alguns pesquisadores sugerem um único e continuo evento adaptativo das espécies de Platyrrhine. No entanto, Kay et al (2008), suportam que tais clados ocuparam diferentes nichos independentemente não só relacionadas à diversificação do “Crowgroup”. Kiesling et al. (2015), aponta sobre a grande influência das grandes mudanças ocorridas nas bacias hidrográficas da Amazônia que potencializaram a diversificação de tal grupo.

Interações com o Ambiente e com seres humanos

Relevância Ecológica

Por serem majoritariamente onívoros, os primatas do Novo Mundo tem importante papel ecológico, interagindo com diversos grupos de animais e plantas. Atuando muitas vezes na predação, desde invertebrados terrestres, como insetos, até ovos de aves, os primatas neotropicais podem atuar como um fator de controle relevante na população de algumas dessas presas. Além disso, os primatas neotropicais são presas para diversas espécies de aves de rapina e felinos de médio a grande porte.

Um dos principais papéis ecológicos dos Platyrrhini é o de dispersores de sementes. Eles são apontados como os principais dispersores de sementes em florestas tropicais devido ao grande volume corporal e o grande deslocamento por eles realizado. Dentre as espécies com maior variedade de frugivoria estão o Mico-leão-da-cara-dourada (Leontopithecus chrysomelas) atuando na dispersão de 152 espécies de plantas e o Muriqui-do-sul (Brachyteles arachnoides) dispersor de 86 diferentes espécies. (Bufalo et al., 2012)

Os papéis ecológicos realizados pelos primatas do Novo Mundo e principalmente sua importante atuação como dispersores de sementes fazem com que a extinção local desses primatas seja apontada como uma das principais ameaças para a manutenção da biodiversidade em florestas neotropicais. (Bufalo et al., 2012)

Estado de conservação

Segundo a Red List da IUCN de 2008, 21 espécies de primatas neotropicais estão em perigo crítico de extinção. Sete dessas espécies são encontradas no Brasil, país que contém o maior número de espécies de Platyrrhini ameaçados de extinção (IUCN, 2008). Cinco espécies de primatas do Novo Mundo estão dentre os 25 primatas em maior risco de extinção no mundo, em uma nova lista divulgada pela IUCN analisando os anos de 2012 à 2014 (Schwitzer et al., 2014). São elas: Ateles hibridus, que ocorre na Colômbia e Venezuela; Ateles fuscicepes fuscicepes, com ocorrência no Equador; Cebus kaapori e Alouatta guariba guariba, que ocorrem no Brasil; e Callicebus oenanthe, com ocorrência no Peru. As espécies ameaçadas possuem áreas de distribuição extremamente restritas, e a crescente perda de seu habitat natural é a sua principal ameaça. O desmatamento nas áreas de ocorrência dessas espécies é impulsionado principalmente por expansão urbana, expansão agropecuária (Carvalho et al. 1999).

Além da grande ameaça do desmatamento, os primatas do novo mundo sofrem com a caça ilegal e o tráfico de animais. A venda ilegal de primatas é motivada principalmente para uso em pesquisas biomédicas ou para o uso como animal de estimação. As exportações de primatas neotropicais começaram na década de 40, e com o desenvolvimento da biotecnologia, em meados da década de 1960, eram exportados, principalmente para os Estados Unidos, cerca de 30 mil macacos só da região amazônica por ano, para atender às pesquisas biomédicas. Considerando esses números, estima-se que em apenas uma década foram retirados mais de meio milhão de primatas só dessa região (Ávila- Pires, 1972; Coimbra-Filho, 1972; Soini, 1972).

Dentre as principais espécies de primatas comercializadas, 20% delas são primatas do Novo Mundo. Metade destas são representantes da Família Cebidae e a outra metade representantes da Família Callitrichidae (Fitzgerald, 1989). Entre os animais comercializados do Novo Mundo, 95% são espécies que ocorrem no Brasil. As principais espécies usadas para pesquisas biomédicas no final dos anos 70 e início dos 80 incluíam os micos-de-cheiro (Saimiri sp), macacos-da-noite (Aotus sp.), macacos-prego (Cebus sp.), micos (Callithrix sp. e Saguinus sp.) e o sagüi-de-tufo-branco (Callithrix jacchus). Com exceção do sagüi-de-tufo-branco, todas as espécies acima são obtidas quase que exclusivamente na natureza (Mack e Mittermeier, 1984).

O comércio de primatas decresceu significativamente devido ao maior controle e restrição ao comércio por parte dos países exportadores, e pelo controle sanitário dos países importadores. Enquanto isso, o desmatamento continua sendo a principal causa da perda de biodiversidade de primatas neotropicais. (Mack e Mittermeier, 1984; Kavanagh et al., 1987; Fitzgerald, 1989).

Espécies invasoras

Existem casos de espécies invasoras de primatas neotropicais, como o da espécie de sagui Callithrix penicillata, reconhecida como invasora em diversos ecossistemas da Mata Atlântica. Por seu hábito onívoro e fácil adaptação a novos habitats, essa espécie ocupa nichos ecológicos de diversas espécies nativas de saguis como Callithrix aurita e Callithrix flaviceps, gerando competição com as mesmas e eventualmente contribuindo para a redução de suas populações. Não apenas outros saguis são afetados pela sobreposição de nichos, esse fenômeno é especialmente prejudicial para espécies que já se encontram em risco de extinção como o Mico-leão-dourado (Leontopithecus rosalia). 

Além de frutas e insetos, a espécie Callithrix penicillata, mais conhecida como Mico-estrela, também se alimenta de ovos de pássaros. Sua predação de ninhos é bem documentada e pode ser um fator de influência na redução de populações de aves nativas, considerando que a Mata Atlântica apresenta o maior índice de aves endêmicas da América do Sul.

Além disso, já foram registrados casos de hibridização de saguis Callithrix penicillata com espécies nativas, gerando até mesmo indivíduos férteis. Esse fenômeno, associado à grande taxa de reprodução dessa espécie invasora, pode representar um grande risco à biodiversidade.

Apesar de representar um grande desequilíbrio ecológico, podendo gerar perdas irreversíveis à biodiversidade, poucas iniciativas de controle populacional dos indivíduos de Callithrix penicillata foram propostas. O processo de remoção ou erradicação, para diminuir o número de indivíduos, apresenta dificuldades no aspecto prático e também levanta questões éticas. Também são conhecidos poucos estudos que busquem melhores soluções para o caso (Vale & Prezoto, 2015).

Interação com seres humanos

A expansão urbana próxima à áreas florestais faz com que o homem entre em contato com diversas espécies de animais silvestres. Em geral, primatas generalistas, como os saguis (gênero Callithrix), rapidamente conseguem colonizar áreas de mata degradada, próximas a residências. Algumas espécies, como a espécie invasora Callithrix penicillata, são facilmente encontradas em áreas urbanas inseridas no bioma da Mata Atlântica, e muitas vezes alimentadas por moradores ou visitantes do local.

Os Platyrrhini, por serem evolutivamente próximos aos seres humanos, são importantes reservatórios de doenças transmissíveis para o homem. Saguis, por exemplo, estão entre os principais reservatórios do vírus da raiva na região neotropical. Além disso, podem ser transmissores de Herpes B, Varíola dos macacos, resfriado, poliomielite, sarampo, febre amarela, dengue, dentre outros (ARAÚJO et al., 2011; AGUIAR et al., 2012).

Ver também

• Catarrhini
• Lista de primatas do Brasil
• Lista de primatas da América Central