Usuário(a):GoEThe/Evolução da coloração em artrópodes

A coloração em animais possui implicações relacionadas principalmente a três processos: termorregulação, comunicação intra e interespecífica e evasão à predação . A frequência relativa de diferentes padrões de cores em uma população depende da pressão de forças seletivas determinadas por estes processos, como a predação diferencial de variedades fenotípicas e seleção sexual.

O compromisso entre duas ou mais destas forças, com ponderações diferentes ao longo da distribuição de uma espécie, pode gerar polimorfismo cromático . Populações do peixe Gasterosteus aculeatus diferenciadas em cor e morfologia, são um bom exemplo desta situação. Nesta espécie são conhecidas duas formas: uma preta, com espinhos pélvicos desenvolvidos, média de sete placas laterais e ausência de pigmentação vermelha na garganta de machos sexualmente maduros; e outra (forma leiurus) menor, com espinhos pequenos, cinco placas laterais e machos com pigmentação vermelha. As características da forma preta parecem ter evoluído na presença de predadores e, na ausência destes, a forma leiurus é mais frequente . Hagen et al. (1980) demonstraram ainda que a forma preta é mais eficiente na defesa do território reprodutivo quando o competidor Novumbra hubbsi ocorre em simpatria. Quando Novumbra não está presente ocorre seleção sexual favorecendo a forma vermelha.

Em muitos casos, padrões de coloração têm sido interpretados como resultado de um processo evolutivo direcionado pela predação por animais visualmente orientados. Neste sentido, existem duas rotas evolutivas possíveis. Na primeira, as cores da presa assemelham-se a uma parte aleatória do substrato, tornando-a críptica e dificultando sua detecção pelos predadores; na segunda a presa anuncia sua presença através de cores vistosas, que contrastam com o substrato. Neste caso, as presas conspícuas são favorecidas por possuírem compostos químicos ou características estruturais que as tornam impalatáveis ou por serem semelhantes a animais impalatáveis. Presas palatáveis também podem desenvolver cores vistosas quando apresentam características comportamentais que dificultem sua captura.

Animais com cores conspícuas e propriedades tóxicas (ou outras características que possam inibir a iniciativa de captura pelo predador) são chamados aposeméticos . Os predadores podem associar as cores de presas aposemáticas a experiências prévias desagradáveis ou tentativas frustradas de captura, evitando investir contra animais que as possuam. A coloração como defesa contra predação é discutida nos livros de Cott (1940); Wickler(1968) e Edmunds (1974).

São conhecidos vários exemplos onde predadores visualmente orientados podem ser responsáveis pela origem e manutenção de polimorfismo balanceado produzido por seleção apostática, polimorfismo para camuflagem, polimorfismo mimético do tipo Batesiano ou Mülleriano e polimorfismo de animais aposemáticos.

Mecanismos comportamentais de predação - detecção de presas crípticas

Tinbergen (1960) desenvolveu o conceito de formação de imagem de procura em predadores. De acordo com esta hipótese, os predadores tendem a aumentar sua habilidade de percepção de um tipo de presa críptica após experiências prévias de captura. Isto ocorre porque os predadores aprendem a reconhecer os padrões de forma e coloração da presa, tornando-se capazes de distingui-la do substrato mais rapidamente. Este aprendizado e formação de uma 'imagem de procura' específica interfere na habilidade de detecção de outras presas, já, que concentrando-se em um determinado tipo de estímulo, o aparato sensorial do predador fica menos apto a localizar tipos distintos. Segundo Dukas & Ellner (1993), quando um predador divide sua atenção entre dois ou mais tipos de presa, sua capacidade de localizar qualquer um dos tipos em específico fica comprometida.

Por outro lado, Gendron & Staddon (1983) propuseram uma hipótese alternativa para explicar os mecanismos comportamentais de captura. Segundo estes autores, a eficiência de captura de presas crípticas depende da taxa de procura, ou seja, da área investigada pelo predador por unidade de tempo. Se o predador reduz esta taxa e, consequentemente, gasta mais tempo forrageando em cada mancha de recursos, apresenta uma probabilidade maior de encontrar as presas. No entanto, se a densidade de presas for muito baixa, uma diminuição na taxa de procura significaria um decréscimo ainda maior na eficiência de predação. Este modelo está baseado na premissa de que os predadores visualmente orientados podem alterar suas taxas de procura de acordo com a densidade de suas presas, o que foi demonstrado em vários trabalhos .

Sob muitos aspectos as duas hipóteses são equivalentes. Em ambas a eficiência na detecção de uma presa críptica aumenta corno resultado de encontros recentes de indivíduos COM p-fesmo padrão de cores. Encontros freqüentes com presas conspícuas, por ;s:tiavez,Hcliiininuem a habilidade de localização dos tipos crípticos. A principal diferença éque na hipótese de Gendron Staddon (1983), o aumento na habilidade' de detecção de uma presa criptica não a eficiência na localização.cle'outros tipos, enquanto no modelo de Tinbergen (1960) isto ocorre .

A distinção entre estes dois mecanismos comportamentais de captura é importante devido as implicações evolutivas de cada modelo. A especialização perceptiva implícita no modelo de formação de imagem de procura pode induzir à manutenção de polimorfismos, uma vez que presas com fenótipos raros seriam pouco influenciadas por predadores que buscam o tipo mais comum. Esta intensificação da predação sobre os fenótipos mais abundantes de uma população é denominada seleção apostática , reflexiva ou pró-apostática . Entretanto, apenas a alteração nas taxas de procura, conforme proposto por Gendron & StackIon (1983), não levaria à seleção apostática. Neste caso quando o predador ajustasse sua taxa de procura para maximizar a eficiência de captura de um tipo críptico de presa, aumentaria também a probabilidade de localização de outros tipos igualmente crípticos ou mais conspícuos, independentemente de suas densidades . Plaisted & Mackintosh (1995) utilizaram pombos (Columba livia) para testar as duas hipóteses. Experimentos realizados com a utilização de estímulos visuais gerados por computador demonstraram que a apresentação sucessiva de um mesmo estímulo críptico (equivalente a uma presa com coloração semelhante ao substrato), provoca um rápido aumento na habilidade dos pássaros em detectá-lo. Quando mais de um estímulo igualmente críptico é oferecido, a resposta torna-se menos efetiva. Isto sugere que, após a detecção de várias presas semelhantes, ocorre uma especialização perceptiva (que é prejudicada pela presença de outros tipos de presas). Estes resultados são consistentes com o modelo de Tinbergen (1960), mas outros estudos ainda são necessários para confirmar a interferência da presença de tipos diferentes de presas na eficiência de detecção de um tipo específico. Além disso, é possível ainda que os dois mecanismos sejam empregados por predadores sob diferentes circunstâncias .

Predação dependente de densidade e manutenção de polimorfismos

Poulton (1884) foi o primeiro a prenunciar a ideia de que predadores seriam capazes de manter polimorfismo de cor em suas presas através da captura preferencial do tipo morfológico presente em maior abundância. Segundo ele a existência de dimorfismo cromático em populações de Cyclophora spp (Lepidoptera: Geometridae) resulta da predação mais intensa sobre o padrão com maior frequência. Algumas décadas depois, Fisher (1930) afirmava que os fenótipos raros podem ser mantidos por serem seletivamente mais vantajosos que os mais comuns, simplesmente pela virtude de sua raridade. Vários outros autores fizeram uso destas idéias preliminares para explicar o polimorfismo de presas e, embora nenhum deles tenha trabalhado com artrópodes predadores, não existem razões que restrinjam os resultados encontrados á, atuação de predadores vertebrados (Sherratt & Harvey, 1993). Popham (1941, 1942) demonstrou experimentalmente que o peixe Scardinius eryphthalmus (Cyprinidae) preda desproporcionalmente mais as formas comuns da população polimórfica do hemiptero aquático Sigara distincta. Cain & Sheppard (1954) e Haldane (1955) sugeriram que o polimorfismo de cores e padrões de conchas encontrados amplamente em caramujos do gênero Cepaea (Helieidae) poderiam ser mantidos por seleção pro-apostática. Entretanto, evidências de que este processo realmente ocorre em populações naturais, surgiram apenas em 1962. Clarke (1962b) verificou que as formas comuns de Cepaea nemoralis e C. hortensis sofriam predação muito mais intensa que as formas raras. Nestas populações mistas, seleção visual possivelmente age para camuflagem e apostasia. Nas colónias mistas foi observada uma correlação negativa entre as freqüências de fenótipos visualmente semelhantes, o que foi atribuído ao efeito de seleção apostática (Clarke, 1969).

O ofiuróide Ophiopholis aculeata e o mexilhão Donax variabilis exibem polimorfismos cromáticos, os quais podem ser produzidos por peixes e pássaros, respectivamente, através de seleção reflexiva seleção apostática) (Moment, 1962). Owen & Weigert (1962) também explicaram o polimorfismo de Philaenus spumarius (Homoptera, Cercopidae) por seleção apostática. Mais tarde, Owen (1963, 1965 a, b, 1966), estudando o caramujo Limicolaria martensiana, descreveu quatro padrões de conchas que variavam em freqüência em diferentes locais. Populações mais densas cram mais polimórficas que as menos densas. Este autor propôs que seleção apostática por predadores visualmente orientados constitui o fator responsável pelo polimorfismo. A partir de então, vários trabalhos experimentais e teóricos foram desenvolvidos. Pássaros que se alimentam no chão são predadores importantes de muitas espécies polimorficas de insetos e moluscos. Suas maneiras de caçar parecem ser importantes na manutenção do polimorfismo cromático de suas presas. Evidências experimentais de campo, utilizando iscas coloridas, demonstraram que seleção apostática por pássaros poderia manter o polimorfismo das presas (Allen & Clarke, 1968). Greenwood (1969) discutiu e analisou os dados de Owen (1965a, b), chegando também á conclusão que a seleção apostatica pode ser responsável pela manutenção de polimorfismos em moluscos terrestres. Ele calculou w-n índice de polimorfismo', demonstrando a relação entre o polimorfismo e a densidade de presas. Neste modelo, as presas tendem a ser monomórficas quando 342 Vasconcellos-Afelo ít Gonzaga estão em altas ou baixas densidades. Isto ocorre porque, nestes casos, o predador não formaria imagem de procura (Clarke, 1960; Tinbergen, 1960; Owen, 1963; Greenwood, 1969; Smith, 1971). Assim, seleção apostática e polimorfismo operariam somente sob densidades intermediárias; principalmente na faixa de ascensão e inicio da estabilização da curva sigmáide de predação "versus" densidade de presa (Gv.eenwood, 1969) (Fig. 1). importante ressaltar, no entanto, que o conceito de densidades intermediárias é relativo e depende da habilidade do predador. Densidade de Presa -g \ F \ A • • \ 4110 / I \ r Fenótipo Fenótipo Fig. 1: (IA) - Curva de predação para predadores visualmente orientados e com capacidade de aprendizagem. Não considerando os mecanismos comportamentais envolvidos na detecção, captura e manipulação das presas a resposta ao aumento de densidade das presas seria linear (linha tracejada). Na curva real (signioicle), em baixas densidades, a taxa de predação é menor que a esperada pela probabilidade de encontro da presa pelo predador. com o aumento da densidade de presas a taxa de predação apresenta um incremento, mas a partir da formação de imagem de procura pelo predador esta taxa fica acima da linha teórica esperada pela probabilidade de encontro. É nesta faixa de densidades intermediárias de presa (entre as linhas tracejadas verticais) que a seleção apostática opera, favorecendo fenotipos raros (seta para erma) e selecionando contra as formas mais abundantes. Em densidades muito baixas ou muito altas a seleção apostatica é inoperante; (1B) - Freqüência de padrões de coloração de uma espécie críptica mostrando corno a seleção age a favor • das formas raras (seta para cima) e contra as formas abundantes (seta para baixo); (1C) Processo de formação de polimorfismos em espécies crípticas; (JD) - A seleção apostatica também promove diversidade de aspecto entre diferentes espécies. As pressões para a divergência são reciprocas (setas), pois padrões convergentes favoreceriam a formação de imagem de procura pelo predador. Em densidades baixas a seleção apostatica não está operante porque o encontro de presas pelo predador é fortuito, não permitindo aprendizagem no sentido de reter uma imagem de busca da presa sobre o pano de fundo onde está Evolução de padrões de coloração em artrópodes 343 camuflada. Por outro lado, em densidades altas não é necessário reter uma imagem aprendida i'elativa ao que procurar, pois a presa é suficientemente abundante para ser detectada rapidamente. Ou seja, não há necessidade de busca através de imagem pré-formada. Horsley et al. (1979) realizaram uma série de experimentos usando iscas marrons e verdes, testando o efeito de raridade em altas densidades de presa. Nestes experimentos demonstraram haver seleção independente de freqüência para iscas marrons e mais seleção dependente de freqüência contra raridade. Estes dados contrastam com seleção apostática, onde em densidades mais baixas de presa, o predador tende a comer desproporcionahnente mais a forma mais comum. Portanto, seleção contra formas raras tende a levar espécies ao monomorfismo, quando formarem agregados. Apesar da existência destes e muitos outros exemplos onde a densidade das presas constitui um fator determinante da dieta dos predadores, em muitos casos isto não ocorre. Sherrat & Harvey (1993) fizeram uma revisão dos trabalhos publicados sobre predação dependente de densidade em artrópodes, encontrando 28 estudos nos quais foram oferecidos dois ou mais tipos de presas, em diferentes densidades relativas, e avaliadas as preferencias alimentares dos predadores. Destes, 24 demonstraram preferência independente da freqüência de cada tipo de presa e em li ocorreu também preferencia freqüência-dependente. Colton (1987), por exempla, observou que a preferência apresentada pela larva de Enallagma aspersum (Odonata: Coenagrionidae) ,varia com a densidade de Diaptomus spatulocrenatus (Copepoda: Centropagidae), mas não com a de Shnocephalus serrulatus (Cladocera: Daphiniciae). Em apenas 5 trabalhos foi encontrada preferência fraca ou inexistente, o que pode ser um reflexo da resistência de muitos autores (ou editores) em publicar resultados negativos .ou um indicativo de que na maioria dos casos existe realmente o estabelecimento de predaçã.o diferencial sobre algum tipo de presa. Sherratt & Harvey (1993) citam também dois trabalhos (Chandra & Williams, 1983; Cothran & Thorp, 1985) que apresentaram evidências de seleção anti-apostática, ou seja, predação preferencial das formas mais raras. Neste caso não ocorre a manutenção de polimorfismo e as populações são geralmente constituídas por indivíduos com um único padrão cromático. Seleção apostática pode gerar polimorfismo numa espécie (Clarke, 1962 a,b) assim como diversidade de aparência em presas de uma comunidade (Rand, 1967; Ricklefs & O' Rourke, 1975; Figueira et al., 1993). Diferentes espécies competem por um espaço de aparência onde ficam melhor camufladas. Espécies de gafanhotos com diferentes formas e padrões de coloração quando saltam buscam substratos específicos onde ficam crípticos (Eterovick et al., 1997). Provavelmente esta diversificação de forma e coloração representa o resultado de seleção apostLica, gerando diversidade de aparência entre espécies (Fig. 1C,D). 344 Vasconcellos-Neto ct, Cionzaga Nas próximas seções serão apresentadas as diferentes formas de polimorfismo cromático originárias de seleção visual por predadorg: Polimorfismo para camuflagem O polimorfismo de coloração de uma espécie pode ser seletivamente neutro se cada forma for vista pelo predador corno uma amostra aleatória do substrato. Se os padrões de cor não são igualmente crípticos, ou se há algumas tendências para serem percebidas somente em certas partes do substrato, então a frequência de formas será proporcional à frequência dos elementos que compõe o padrão do substrato aos quais estão associadas . A borboleta Papilio machaon (Papilionidae), por exemplo, tem pupas verdes ou marrons. No verão, quando a intensidade de predação por aves é importante, cada forma tem maior valor adaptativo em substratos verdes e marrons respectivamente. No inverno, não há diferenças nas taxas de sobrevivência destas pupas nos diferentes substratos. Nesta época, ratos (Rodentia) e mussaranhos (Insectivora), que não têm visão cromática, são os únicos predadores habituais das pupas desta borboleta . Muitos estudos interessantes foram desenvolvidos com peixes, tanto no campo como em laboratório, demonstrando corno a seleção natural age produzindo polimorfismo cromático. O guaru Poecilia reticulata (Poecilidae) exibe um complexo polimorfismo de coloração, que varia com a pressão de seleção. À medida que a intensidade de predação aumenta, os padrões de cores tornam-se menos conspícuos pela redução dos tamanhos de pintas e mudanças de cores de pigmentos e estruturas. Em locais onde não há predadores ou a intensidade de predação é baixa, a seleção sexual favorece conspicuidade nos machos , Outro Poecilídeo, Phalloceros caudimaculatus, estudado no sudeste brasileiro, exibe um polimorfismo de cores nas nadadeiras dorsal e caudal, e pintas e faixas no corpo. A seleção natural parece agir de modo convergente sobre o polimorfismo cromático de Poecilia reticulata e Phallocerus caudimaculatus, embora neste último o polimorfismo se manifeste tanto em machos como em fêmeas .

Após a Revolução Industrial no século XVIII, com o crescimento das áreas urbanas industrializadas, muitos poluentes passaram a ser lançados ao ar, alterando e matando líquens e briófitas sobre troncos de árvores. Com a alteração do substrato, várias espécies de artrópodes que vivem ou repousam nestes locais, passaram a ser menos crípticas. Nesta nova condição foram selecionadas muitas formas melânicas . A mariposa Biston betularia (Geometridae), em várias áreas da Inglaterra é polimórfica, havendo a forma típica ("branca"), insularia (um pouco mais pigmentada) e a forma melânica carbonaria. O polimorfismo desta espécie dito transiente, pois nas áreas industrializadas os genes raros, para pigmentação mais escura, foram selecionados e espalhados na população reduzindo a frequência do alelo normal (Kettlewell, 1955; 1961a; veja também Ford, 1975 e referências neste). A forma carbonaria é mais críptica que a típica nas áreas urbanas, enquanto que nas áreas não poluídas, a forma típica 6 menos predada por pássaros (Ford, 1975 e referencias neste). Com o controle da poluição do ar na Inglaterra, o processo vem se revertendo e a freqüência da forma melanica vem se reduzindo em relação a da forma típica.

Em várias espécies de lepidopteros a seleção de formas rnelanicas em áreas industrializadas tem sido considerada corno adaptação contra predação (Owen, 1961; 1962; Lees, 1971; Sargent, 1971; Ford, 1975; Bishop et al., 1975; 1978a, b; Steward, 1976; Bishop & Cook, 1980; Majerus, 1981). Entretanto as frequências de formas típicas e melanicas não podem ser explicadas somente através de seleção visual por predadores, havendo outras razões como termorregulação, vantagens do heterozigoto, ou combinação destes . Outros artrópodes como Psocoptera e algumas espécies de aranhas são polimórficas, havendo relação das formas melanicas com camuflagem e poluição.

Vários trabalhos relacionaram a maior freqüência de formas melanicas com poluição . Entretanto, há evidências de que, em muitos casos, este melanismo esteja mais relacionado com condições climáticas: menores temperaturas e menor luminosidade . Borboletas do género Co/ias (Pieridae) sempre são citadas como exemplo de melanismo crescente com altitudes e latitudes maiores (Freeman, 1958; Watt, 1969). Esta variação ao longo do cline é encontrada entre espécies e dentro de espécies . 0 controle da quantidade de melanina tem componentes genéticos e ambientais . Indivíduos melanicos têm períodos de vôo e de alimentação maiores que indivíduos mais claros, sob temperaturas e intensidades de luz menores. Voam distancias maiores e emigram da população em taxas maiores que os mais claros. Sob temperaturas e luminosidades maiores os indivíduos mais claros são mais ativos .

Coloração conspícua

Se há vantagens para um indivíduo ser conspícuo, não estão claros quais aspectos do comportamento do predador estão envolvidos (Harvey & Greenwood, 1978). Dentro desta controvérsia, a literatura relata duas questões fundamentais: (i) Por que presas impalatáveis geralmente apresentam coloração conspicua? e; (ii) Como evolui o aposematismo cromático?. Em relação à primeira questão existem duas hipóteses. Uma diz que é vantajoso para animais impalatáveis parecerem ser tão diferentes quanto possível das formas que os predadores costumam comer (Fischer, 1958). Embora hajam evidências sobre esta hipótese (Shettleworth, 1972), é mais provável que os predadores aprendam a evitar presas conspícuas mais prontamente que presas crípticas (Turner, 1975; Mathews, 1977). Esta hipótese foi testada experimentalmente com pintinhos (Gittleman et al,, 1980). Estes aprenderam mais rapidamente que as presas eram impalatáveis quando estas contrastavam com o substrato (Gittleman & Harvey, 1980; Gittleman et al., 1980). Entretanto, alguns autores comentam que alguns insetos aposemáticos parecem crípticos sob certas circunstâncias (Edmunds, 1974; Papageorgis, 1975; Jarvi et al., 1981), indicando que coloração conspícua não é necessariamente vantajosa para uma espécie quimicamente protegida. No besouro polimórfico, Chelymorpha cr/hi-aria (Chrysomelidae, Cassidinae) o padrão caramelo (rufipennis) e o padrão moldurado (cinctipennis) são considerados aposemáticos, porém em certos substratos parecem crípticos. Especialmente no outono, quando a vegetação começa a exibir tons mais pálidos, havendo no chão várias folhas secas, estes dois padrões são basicamente crípticos (Vasconcellos-Neto, 1987).

Coloração aposemática é contra-selecionada em pequenas populações, havendo uma tendência ao monomorfismo em espécies mais abundantes (Fig. 2). Benson (1972) demonstrou que a taxa de recapturas de Heliconius erato, uma espécie aposemática, cujo padrão de coloração foi alterado, foi menor do que o grupo controle, onde apenas houve manipulação e pintura sem alteração da coloração. Este resultado é uma evidência de que predadores visuamente orientados selecionam presas aposemáticas para o momonórfistno.

Predadores aprendem a evitar presas impalatáveis depois de apanhá-las, matando-as ou ferindo um ou alguns indivíduos neste processo (Harvey & Greenwood, 1978). No entanto, se isto sempre ocorresse, formas aposemáticas raras seriam selecionadas contra e o gene para coloração aposemática dificilmente se espalharia numa população (Wiklund & Jarvi, 1982). Presas aposemáticas só seriam selecionadas em relação à tipos crípticos se alcançassem altas freqüências, caso contrário seriam contra-selecionadas (Harvey, 1983). Esta é a razão principal de diversos autores explicarem evolução de coloração aposemdtica através de seleção de parentesco (Mathews, 1977; Harvey 8z, Greenwood, 1978; Gittleman & Harvey, 1980; Harvey, 1983), pois esta idéia pressupõe a morte da presa ao ser atacada pelo predador. No início, a forma conspícua é mais penalizada, ganhando vantagem posteriormente porque o predador aprende mais rapidamente a evitar estes padrões do que os crípticos (Harvey, 1983).

Seleção apostática age contra espécies aposemáticas raras pois a densidade não é suficiente para o aprendizado dos predadores visualmente orientados, a menos que as presas pertençam a um anel mimético Mtilleriano; (2A-2): Insetos aposemáticos são selecionados para o monomorfismo pois desvios do padrão geral da espécie podem constituir novidades para os predadores, sendo selecionadas contra; (2A-3): Em situações onde há um relaxamento da pressão de predação, as presas aposemadcas podem exibir maior variabilidade de padrões de coloração; (2B): Nos casos de mimetismo Mtilleriano, a seleção promove o monomorfismo e aumento da densidade das diversas espécies de co-modelos; (2C): Quando um modelo impalatável (curva continua) possui vários mímicos (curvas pontilhadas), a seleção favorece o polimorfismo do modelo como escape ao parasitism° dos imitadores.

Presas impalatáveis, entretanto, podem ser capturadas e liberadas sem danos durante o processo de aprendizagem de evitação (Boyden, 1976; Jarvi et al., 1981; Wiklund & Jarvi, 1982; Sillén-Tullberg et al., 1982; Engen et al., 1986). Estes estudos experimentais e teóricos sobre evolução de coloração aposemática através de seleção individual pressupõe que individuos,aposernáticos solitários tenham vantagem seletiva maior sobre os crípticos (Sillén-Tullberg, 1985).

Na literatura há exemplos de predadores como aranhas (VasconcellosNeto & Lewinsohn, 1984), répteis (Boyden 1976; Johki & Hiduka, 1979), aves (Brandon etal., 1979; Jarvi etal., 1981; Sillén-Tullberg et al., 1982; Wiklund & Jarvi, 1982) e mamíferos (Brodie et al., 1979) que liberam presas impalatáveis intactas após experimentá-las. Observou-se na Reserva Florestal de Linhares (ES), por exemplo, o pássaro Galbula ruficalcla (Galbulidae) capturar e segurar a borboleta Dryas iulia (Helicoiinae, Nymphalidae) por alguns segundos, liberando-a viva em seguida. Vasconcellos-Neto (1987), em estudos experimentais, demonstrou que aves corno crassídeos e tinamídeos podem liberar besouros cassidíneos intactos, após capturá-los e mandibulá-los. Em alguns casos a presa foi danificada em outros morreu durante a manipulação pelos predadores. Nestes experimentos foi demonstrado que tais predadores podem rejeitar e aprender a evitar presas aposemáticas. Seleção de parentesco e seleção individual podem owner na mesma presa, dependendo do tipo de predador e de sua experiência anterior com ítens aposemáticos. Para estes besouros a seleção individual para aposematisrno cromático pode ser preponderante, pois há um conjunto de atributos da presa corno comportamento, dureza e formato do corpo, impalatabilidade e coloração de advertência, que são selecionados como um conjunto, permitindo sua sobrevivência ao ataque do predador. Fisher (1958) comenta: "Poulton informou-me que insetos impalatáveis e com coloração de advertência, mesmo borboletas, tem corpo macio e flexível e podem sobreviver a experimentação por predadores sem sérias injúrias". Guerrazzi & Benson (1985) demonstraram que geralmente borboletas consideradas impalatáveis tem corpo mais resistente e flexível que as palatáveis. Coloração conspícua pode evoluir em animais palatáveis, especialmente insetos capazes de fugir, corno em alguns homoptera saltadores, que apresentam asas com padrões vistosos, contrastrantes com o substrato. Neste caso o predador associa as Cores conspícuas com a dificuldade em capturar a presa. Desta forma, o aposematismo está associado a características desagradáveis presa, e não necessariamente a substâncias tóxicas. Gibson (1980) testou experimentalmente esta hipótese utilizando larvas de Tenebrio coloridas com bandas vistosas, com cores conspícuas e larvas comuns como controle. As larvas coloridas eram oferecidas ao predador em uma plataforma que podia ser acionada simulando o salto da presa. O predador aprendeu e associou o padrão de coloração com a'clificuldade de capturar a presa, passando a evitá-la. Nesta mesma situação mimetismo pode evoluir.

Coloração conspícua e ambiente

Outra questão fundamental é se há relação entre padrões de coloração e características ambientais envolvendo fatores físicos e biológicos. O padrão de coloração aposemética, com função de anúncio deve ser a mais apropriada em termos de contraste com o pano de fundo. Desta forma, corno há diferenças físicas quanto à disponibilidade de luz, especialmente dos diferentes comprimentos de onda, parece haver relação entre o padrão de coloração e o tipo de ambiente em que os animais vivem. Dentro da mata, em ambientes mais sombrios ha pouco vermelho, pois parte deste comprimento de onda é absorvido pelas folhas no processo de fotos- síntese, assim corno o azul. Geralmente flores de Bromeliaceae, de locais mais sombrios, que são visitadas por beija-flores, tem em suas inflorescências tons acentuados de amarelo e laranja, enquanto as de areas abertas, o vermelho pode ser preponderante. Benson (1985) encontrou relação entre ambientes e o padrão de coloração em espécies de Heliconius (Lepidoptera, Nymphaliciae). em áreas mais abertas tipo os das savanas Venezuelanas o padrão vermelho e preto de H. erato está presente, enquanto em florestas amazônicas mais densas, o padrão encontrado é o "tigre" (laranja, amarelo e preto) formando anéis mitnéticos com borboletas itomiineas. Diferentes anéis miméticos de borboletas de uma florestas tropical tem alturas diferentes de vôo que devem estar relacionadas ao tipo e quantidade e luz e ocupação de espaços de aparência distintos onde são mais conspícuos (Papageorgis, 1975; Brown, 1988). Não se sabe ao certo quantas anéis miméticos, ou quantos tipos básicos de padrões de coloração há em uma floresta, nem mesmo se há um limite minima e máximo de espécies que convegem em um mesmo anel mirnético.

Comportamento de predadores frente a presas conspícuas

Wildund & Sillén-Tullberg (1985) e Sillén-Tullberg (1985) destacaram o papei do comportamento de predadores como um dos elementos fundamentais maior sobrevivência de presas aposemáticas que crípticas. Mesmo predadores invertebrados, corno o mantídeo Tenodera ardifblia, podem aprender e ter aversão a presas aposemáticas baseadas principalmente nos padrões de cores com listras (Bowdish & Bultman, 1993). As respostas comportamentais de predadores podem ser divididas em três categorias: predação, rejeição e evitação. A rejeição se caracteriza pela gustação e liberação da presa, que em muitos casos não sofre injúria. A evitação ocorre em duas condições. A primeira se manifesta quando o predador, por experiência prévia do aposematismo da presa, recusa esta ou outras presas com o mesmo padrão de coloração, porém preda ulna presa controle. Na segunda, o predador "ingênuo" evita a presa sem que tenha experiência anterior com itens aposemáticos.

As razões podem ser diversas, tais como medo e cautela em relação a Itens alimentares desconhecidos (novidade) ou ainda evitação inata a padrões aposemáticos (Coppinger, 1970; Wiklund & Jarvi, 1982). Para o observador é dificil separar estes dois motivos de evitação e julgar o seu valor em relação a aposematismo e mimetismo. Para Jarvi et al. (1981) há quatro fatores interconectados que interferem na resposta do predador, os quais são definidos como; (1) Tendência/ relutância para provar itens alimentares novos; (2) Experiência prévia com itens impalatáveis; (3) Estimativa subjetiva de quão impalatável a presa é ou parece ser quando capturada e; (4) nível subjetivo de fome. Como estes fatores interagem, fica dificil interpretar as respostas do predador frente á decisão de apanhar ou não a presa. Sillén-Tullberg (1985) encontrou três aspectos do comportamento do predador que contribuíram para maior sobrevivência de presas aposemdticas: (1) relutância maior para atacar e (2) aprendizagem de evitação mais rápida (ambos reduzindo o número de ataques) e (3) menor freqtiência de mortes nos ataques. Relutância inicial, em testes com presas aposeináticas foi previamente encontrada por Coppinger (1970), que enfatizou o aspecto da novidade da presa. Wiklund & Jarvi (1982) observaram, no campo e no laboratório, grande cautela de predadores em lidar com presas aposemá.ticas. Sinais de medo foram descritos em algumas espécies de pássaros, quando encontravam insetos impalatáveis e de coloração de advertência (Rothschild & Lane, 1960; Rothschild & Ford, 1968).

Pássaros jovens de cativeiro, Aerocephalus scirpaceus (Silvidae), mostraram evitação inata á primeira vespa oferecida, provavelmente com base na cor, forma e textura da presa (Davies & Green, 1976), embora pássaros jovens possam atacar mais abelhas e vespas que pássaros mais velhos (Mostler, 1935). Segundo Heal (1982) a textura e a cor de abelhas sem ferrão pode eliciar evitação ou lembrar experiência passada. Pintinhos exibiram cautela e relutância ao bicar os besouros Chelymorpha eribraria e Chelytnorpha infbrmis (Chrysomelidae: Cassidinae). As respostas comportamentais destes predadores foram heterogêneas, denotando variações individuais acentuadas. Em experimentos com pintinhos de 15 dias a rejeição de C. cribraria foi alta, provavelmente devido mais a novidade e dificuldade de manipular a presa do que propriamente impalatabilidade da mesma (Vasconcellos-Neto, 1987). A medida que o peixe Chichlasoma managuense (Cichlidae) aumenta sua experiência com uma nova presa ("novidade"), torna- se menos hesitante em atacá-la, aumentando também sua eficiência na manipulação (Meyer, 1986). Larvas e adultos de Danaus plexippus e Papilio machon, que são aposemáticas, sobrevivem mais que suas pupas (cripticas) ao ataque por pássaros.

Uma possibilidade seria a de que pupas fossem menos tóxicas, mas isto não verdadeiro, pois estas contém a mesma quantidade de glicosídeos cardíacos que a larva e o adulto. A segunda alternativa é que pássaros hesitam mais e são mais cautelosos quando manipulam insetos coloridos aposematicamente do que quando atacam insetos cripticos. As pupas não foram atacadas com maior freqüência, mas com maior veemência, o que ocasionava sua morte no processo. A terceira possibilidade, que pode ser complementar a segunda, é que a pupa não apresenta movimentos que poderiam ser interpretados como de defesa contra predadores. Sua cuticula é fina quando comparada com a da larva e a da borboleta adulta (Wiklund & Sillén-Tullberg, 1985). Para estes autores, coloração aposemática é encontrada nos estágios capazes de sobreviver à manipulação por predadores e onde a seleção individual possa operar. Segundo Sillén-Tullberg (1985) as formas cripticas do ligeídeo morreram mais na manipulação por pássaros do que a forma aposemática, que foi manipulada com mais cautela.

Pássaros as vezes predam presas impalatáveis e os sinais de sua impalatabilidade são explicitados pelo comportamento do predador. Habitualmente balançam a cabeça quando ingerem insetos aposemáticos (Barrows et al., 1980). Segundo Barrows at al. (1980), sabiás jovens (11/Iimus polyglottos, Mirnidae) comem insetos impalatáveis, principalmente quando jovens, ocorrendo mudanças na discriminação de presas à medida que se tornam mais maduros. Experimentar e ingerir insetos impalatáveis com efeitos tóxicos talvez seja necessário para os predadores aprenderem a evitá-los. Alimentação exploratória de novos ítens provavelmente tem alto valor adaptativo para aves onívoras, especialmente durante o período pós abandono do ninho (Alcock, 1973) e durante mudanças sazonais na disponibilidade de alimento (Barrows et al., 1980). Portanto, em aves jovens e jovens adultos, um período probatório de alimento combinado com alguma tolerância a sabores desagradáveis da presa, fornece-lhes familiaridade com diversos possíveis tipos de alimento, capacitando-os a aprender a evitar itens venenosos (Barrows et al., 1980).

Segundo Herrera (1985), pássaros frugívoros com dietas que incluam altas proporções de espécies de frutos tóxicos tem também maiores porcentagens de insetos aposemáticos em suas fezes. Pássaros frugívoros podem ter desenvolvido tolerância às toxinas presentes em insetos como conseqüência do consumo de frutos com compostos tóxicos. Segundo o autor citado, para pássaros frugívoros os insetos aposematicos podem corresponder a frutos com seis patas, o que representaria um curto circuito no processo evolutivo. Este dilema evolutivo talvez possa ser resolvido através da divergência dos insetos em relação aos frutos tóxicos e coloridos que são utilizados por aves. Enquanto muitos desses frutos são amarelos, laranjas ou vermelhos, muitos insetos aposemáticos, especialmente besouros como os crisomelídeos, exibem padrões de coloração com algumas cores tais como amarelo e preto, vermelho e preto com listras ou pintas. Outro possível mecanismo de divergência seria o de produzir ou incorporar substâncias de defesa diferentes daquelas encontradas nos frutos tóxicos.

Espécies aposemáticas podem ser imitadas em padrão de coloração e/ou outras características por espécies pal atáveis (mimetismo Batesiano), ganhando proteção contra predadores visualmente orientados. em outros casos, espécies com diferentes graus de impalatabilidade formam anéis miméticos Müllerianos (Rettenmeyer, 1970), ou seja apresentam padrões cromáticos semelhantes. No mimetismo Batesiano o mímico é favorecido por sua semelhança com o modelo aposematico, havendo perdas para o modelo e para o predador. Os mímicos devem ser mais raros que os modelos, pois acima de certas densidades a seleção age contra o modelo e mímicos, podendo gerar divergência de aparência. No mimetismo Mülleriano, os co-modelos beneficiam-se pela redução de mortalidade por erros (consumo de presas desagradáveis) do predador. Presumivelmente também beneficia o predador, pois reduz o trauma associado erros, por facilitar o aprendizado dos sinais de advertência (Lea & Turner, 1972; Edmunds, 1974).

No mimetismo Batesiano a seleção dependente de freqüência é uma força seletiva importante, favorecendo o polimorfismo do mímico. Por outro lado, ela promove convergência e monomorfismo nos co-modelos de um complexo mimético Mülleriano (Ayala & Campbell, 1974). Seleção aposemática age contra formas raras, conduzindo espécies impalatáveis ao monomorfismo (Benson, 1972). Borboletas muitas vezes exibem polimorfismo mimético Batesiano, ao passo que abelhas e vespas são mímicos Müllerianos e seus imitadores tendem a ser monomórficos (Ford, 1975).

Polimorfismo mimético batesiano

Mímicos batesianos estão sujeitos a seleção dependente de freqüência, onde suas densidades devem ser menores do que a dos modelos. Neste caso, quando há mais de um possível modelo aposematico a seleção natural favorece a divergência e posterior convergência com outros modelos como forma de es- Evolução de padrões de coloração em artrópodes 353 capar à seleção contra o aumento em densidade (Fig. 3), Esta é uma das razões da maioria dos exemplos de polimorfismos miméticos serem do tipo Batesiano.

Quando uma espécie palatável (curva pontilhada) apresenta alguma característica semelhante á espécie aposemática, a seleção favorece a convergência (seta clara), levando a uma relação de mimetismo (3B), onde o mímico está sujeito à seleção dependente de freqüência (seta clara para baixo). O aumento na freqüência do mímico acarretará prejuízos para a relação mimética, aumentando as taxas de mortalidade das duas espécies; (3C): Nesta situação, quando existem na comunidade outras espécies aposemálicas que possam servir como modelos, a seleção favorece a divergência do mímico com posterior tendência à imitação de outros modelos; (3D): Exemplo de uma situação onde a sele- cão levou ao monomorfismo dos modelos (curvas contínuas) aposernáticos e ao polimorfismo mirnético do tipo Batesiano do mímico original (curvas pontilhadas). a. Papilio clardanus (Papilionidae) é um dos lepidópteros polimorficos mais conhecidos. Esta espécie, cuja larva alimenta-se de Citrus (Rutaceae), está restrita a região Etiópica, havendo oito raças ao longo de sua distribuição. Os machos sempre são preto e amarelo, diferenciando-se apenas em detalhes de raça para raça, com cauda nas asas posteriores, típica do gênero Papilio. As fêmeas, por sua vez, são polimórficas miméticas de vários modelos de borboletas aposematicas e não apresentam a cauda (Sheppard, 1962). A presença ou ausência de cauda é dada por um gene TT ou TN, e os padrões das diversas raças são dados por uma série de alelos múltiplos (Ford, 1975 e referências). Nas raças meriones de Madagascar e humbloti das ilhas Comoras, as fêmeas são semelhantes aos machos. No entanto, nas raças continentais as fêmeas são altamente polimórficas. Só a raça politrophus tem 13 formas. Segundo Sheppard (1962), há 31 formas que podem ser agrupadas em 4 ou 5 raças. Este polimorfismo de P. darclanu,s. 6 interpretado como uma estratégia anti-predatória, pois as diferentes formas são mímicos Batesianos de outras espécies de borboletas simpatricas altamente impalatáveis. Em Hypolimnas misippas (Nymphalidae) a fêmea é polirnárfica e mímica ba.tesiana de outros lepidópteros aposemá.ticos (Ford, 1975), ao passo que em H. &Ibiza o polimorfismo mimético ocorre nos dois sexos (Ford, 1975; Vane-Wright et al., 1977). A variação de coloração em H. misippus tem como uma das principais forças seletivas o mimetismo, embora seleção apostática e talvez seleção sexual possam estar operando (Smith, 1976). Dípteros da família Syrphidae exibem polimorfismos miméticos batesianos. Em Eristalis tenax o polimorfismo é obscurecido por fatores poligénicos e ambientais, O polimorfismo nesta espécie é atribuído ao polimorfismo do modelo Apis mellifera (Apidae). A semelhança' de E. tenax com o seu modelo não é completa, pois formas meldnicas são mímicos parciais de vespas, além de terem vantagens em termorregulação (Heal, 1982). Em Eristalis arbustorium o dimorfismo do padrão de cores de macho e fêmea têm suas baSes genéticas e ambientais, assemelhando-se a abelhas e vespas, o que lhes confere proteção contra predação. Nesta espécie a termorregulação é outro fator que influencia o padrão de cor (Heal, 1981). Por sua vez o polimorfismo de E. intricarias representa mimetismo de diferentes espécies da mamangava Bombas (Heal, 1979b). Segundo Conn (1972), as 34 formas do Sirfideo Aleredon equestris correspondem a mímicos Batesianos de diferentes espécies de Bombas. Também foram descritos casos interessantes de polimorfismos miméticos Batesianos para o Mantispideo Climaciella brunnea que imita diferentes es- pécies de vespas (Opler, 1981) e para os hemípteros Hycilymenus spp. que imitam formigas (Oliveira, 1985), tratando apenas das bases ecológicas. O ortoptero Scaphura nigra (Tettigoniidae) também é polimórfico, imi- tando diferentes espécies de vespas. Há o padrão "pompilideo-azul", mímico de vespas do gênero Pepsis e Anoplias; o padrão "pompilideo-marrom" mimico de vespas do gênero Entypu,s'; e o padrão "polistes" (ocre e amarelo) mímico de vespa Polistinae (Del-Claro & Vasconcellos-Neto, 1992).

Polimorfismo mimético

Polimorfismos em animais aposemáticos são mais raros porque seleção natural geralmente promove a convergência dos co-modelos. Neste caso a seleçã.o também é dependente de freqüência e favorece o aumento de densidade das espécies envolvidas (Fig. 2). Entretanto, há alguns casos de polimorfismo mim6tico em insetos aposemáticos. Zygaenct ephialtes (Zygaenidae) 6 uma mariposa diurna com 4 formas, resultante da combinação do padrão de cor das asas, dado por dois locos: Rr e Pp. As cores são vermelha (R) ou amarela (r), contra um fundo preto das asas e abdômen. Os padrões são dados por: forma peucedancjide (P), de asas anteriores com pintas e posteriores coloridas; forma ephialtóicle (p), de asas anteriores e posteriores com pintas (Bovey, 1966). As diferentes formas de Zygctenct ephialtes compõem, ao longo de sua distribuição, desde populações monomórficas até populações polimárficas para os 4 padrões, os quais representam associações miméticas Müllerianas com outras espécies de mariposas impalatáveis. Há tipicamente 2 complexos miméticos: phegea, que é amarelo e preto, sendo que Z. e.phialtes é co-modelo de espécies de mariposas do gênero Amata (Ctenuchidae), e o complexo lae (complexo vermelho e preto), onde Z. ephialtes é co-modelo de outras espécies de Zygaena (Turner, 1971; Sbordoni et al., 1979). Borboletas das subfamílias Ithomiinae e Heliconiinae (Nymphalidae) são exemplos clássicos de espécies pertencentes a anéis miméticos Müllerianos. As diversas espécies e subespécies constituem clines ao longo de sua distribuição na região Neotropical. Brown (1979) apresenta em sua tese estudos bastante amplos destas espécies de borboleta, envolvendo distribuição geográfica, especiação e evolução, além de excelente revisão bibliográfica. As diferentes formas evoluiram em áreas de refúgios quaternários, formando anéis miméticos. He/icon/us nielpotnene e H. crab o são espécies cuja genética ecológica vem sendo estudada por diversos autores (Turner, 1971; Emsley, 1964). Estas duas espécies são' polimárficas e formam pares miméticos Müllerianos e anéis com outras espécies ao longo de sua distribuição. Estas raças evoluiram em diferentes áreas que poderiam ter sido refúgios no Quaternário (Brown, 1979; Sheppard et al., 1985), ou diferentes comunidades biológicas. Benson (1982). relaciona estes padrões geográficos a fatores ecológicos. Hoje existem áreas de contato e hibridização entre raças adjacentes. Sheppard et al. (1985) realizaram estudos detalhados sobre a genética ecológica e o processo evolutivo do polimorfismo mimetic° Millieriano de H. melponune e H. crab. Heliconius telesiphe e Pociotricha telesiphe (Nytnphalidae) são outros exemplos de polimorfismo mimético provavelmente Mülleriano. Nestas duas espécies, diferentes formas formam pares miméticos na maior parte de suas áreas de distribuição. P. telesiphe parece fracamente impalatável, podendo funcionar como mímico Batesiano (Vane-Wright et al., 1975). Heliconius numatct, embora pertença ao anel mimético Mülleriano "padrão tigre " (preto e laranja), apresenta polimorfismo cromático que é caracterizado por conjuntos de manchas e rearranjos nos padrões de cor. As diferentes formas assemelham-se a diferentes espécies de Ithomiinae que ocorrem em abundâncias diferentes no tempo e no espaço. O polimorfismo de H. numata deve ter surgido e ter sido mantido principalmente pela heterogeneidade temporal e espacial dos modelos (Brown & Benson, 1974; Sheppard et al., 1985). Duas outras espécies de borboletas, Danaus chrysippus e Acraea encedon (Nymphalidae), são exemplos de associação mimética e polimórfica do tipo Millleriano. Cada uma destas espécies apresenta 4 formas miméticas, porem em algumas regiões da Africa esta associação inimética é quebrada, onde populações de .4. encedon apresentam formas não miméticas. Nestas areas Danaus chrysippus também é pouco utilizada corno modelo por mímicos potenciais. Provavelmente, D. chrysippus apresenta impalatabilidade variável ao longo de sua distribuição, sendo pouco utilizada corno modelo nas áreas onde seja mais palatável. Esta borboleta é mais polimórfica em locais com maior número de especies mímicas Batesianas. De posse destes dados, Owen (1970) sugere que o polimorfismo de modelos pode ser gerado em areas onde haja sobrecarga de imitadores Batesianos, e que este polimorfismo também é afetado pelo espectro de impalatabilidade do modelo ao longo de sua distribuição geográfica. Mamangavas do gênero Bombus (Apidae) são consideradas aposematicas, havendo convergência de padrão de coloração entre espécies simpátricas e formação de anéis miméticos Mtillerianos. Bombus rufocinclus tem duas formas, uma pertencente ao anel vermelho e amarelo, outra ao preto, que imitam B. tenarius e B. vagans, respectivamente. Estas duas espécies, de diferentes anéis, emergem mais cedo que B. rufocinetus da hibernação. Este polimorfismo parece ter sido selecionado pela heterogeneidade de modelos nas areas ocupadas por B. rufoeinetus (Plowright St. Owen, 1980). Segundo Brakefield (1985), o polimorfismo de Ada/ia hipunctata e A. clecempunctatct (Coccinelidae, Coleoptera) não representa apenas melanisrno termal, mas também um polimorfismo mimetic° Miilleriano com outros besouros ao longo de sua distribuição. O besouro Chelymorpha c.xibraria (Cassidinae, Chrysomelidae) é polimárfica na região de Campinas, São Paulo. Esta população possui seis "super- genes" que combinados produzem 21 genótipos e oito fenótipos. Destes fenótipos 6 padrões distintos de coloração podem ser identificados os quais formam associações miméticas com outras espécies de Chrysomelidae e Coccinelidae simpátricas. Os diferentes padrões de C. crihraria pertencem a seis anéis mime- ticos Mtillerianos. Os indivíduos destas espécies de Coleoptera ou são de impa- EvoIução de padrões de coloração em artrópodes 357 latabilidade moderada ou são altamente impalatáveis. O polimorfismo parece ter sido selecionado por predadores visualmente orientados, aliado a uma série de condições como: baixa densidade da presa, impalatabilidade moderada, e heterogeneidade espacial de modelos aposemáticos (Vasconcellos-Neto, 1987; 1988).

Polimorfismo em animais aposemáticos

Alguns insetos aposemáticos exibem polimorfismo cromático, não do tipo mimético. A joaninha asiática Harmonia axyridis (Coccinelidae) apresenta variações no padrão de cor, determinadas por 5 alelos de um único gene (Tan, 1946). Há variações temporais e espaciais nas freqüências das diferentes formas, não se sabendo exatamente as causas da origem e manutenção deste polimorfismo, embora este seja resultado de seleção natural (Kornai, 1954). A mariposa Panaxia dominula (Arctiidae) é polimórfica para o gene medionigra (heterozigota) em Cothill, e no restante das áreas de sua distribuição monomórfica. A freqüência de medionigra variou ao longo de diversos anos (1939 a 1972), mostrando aumentos e declínios do valor seletivo deste gene devido a variações nas condições ambientais. Preferência de acasalamento por medionigra e a eliminação diferencial de larvas deste padrão podem ajudar a explicar o polimorfismo balanceado nesta espécie. O polimorfismo é produzido por um 'gene com dois alelos, havendo a forma comum homozigota (domirmla), a forma rara homozigota (bimaculata) e a forma heterozigota (medionigrct) (Ford, 1975 e referências). Neste caso também faltam informações detalhadas que expliquem este polimorfismo cromático. O polimorfismo da mariposa Callimorpha quadripunctaria (Arctiidae) ocorre nas Areas periféricas de sua distribuição, onde provavelmente há relaxamento da pressão seletiva visual, estabilizadora da coloração de .advertência. Nestas areas hã evidências de que a seleção climática possa agir de modo seletivo sobre as diferentes formas, Nas regiões mais frias, a mariposa adulta tem seu comportamento de vôo alterado, ficando menos exposta à predação quando comparada com areas mais quentes, onde a população é monomórfica e voa em horários de atividade de pássaros predadores (Bralcefield & Liebert, 1985). Polimorfismo em animais com coloração de advertência poderia ser resultado de um balanço entre forças antagônicas como seleção apostática e seleção para aposematismo (Thompson, 1984; Greenwood et al., 1981).

Referência

• Este artigo foi inicialmente baseado no artigo sob a licença Creative Commons Atribuição 3.0:

VASCONCELLOS-NETO, J., GONZAGA, M.. EVOLUÇÃO DE PADRÕES DE COLORAÇÃO EM ARTRÓPODES. Oecologia Australis, América do Norte, 8, mai. 2010. Disponível em: http://www.oecologiaaustralis.org/ojs/index.php/oa/article/view/472/408. Acesso em: 31 jul. 2011.